Japon, époque Azuchi-Momoyama (fin du XVI° siècle). Dans le petit village de Mutsumigou, la coutume veut que tous les sept ans une jeune fille de sept ans soit sacrifiée au dieu de la montagne afin de garantir la prospérité des récoltes futures. La prochaine malheureuse, qui répond au doux nom de Enma Ai, est une jeune fille aux pouvoirs étranges qui effrayent le village. Sentarou, son cousin, réussi à soustraire pendant 6 ans l'enfant à son tragique destin avant que la pression du village ne l'oblige a en devenir le bourreau. Revenue de l'enfer, Enma Ai embrase le village de sa vengeance tuant tous les villageois... sauf Sentarou. Afin d'expier ses pêchés et de donner le repos éternel aux âmes de ses parents sacrifiés avec elle, Ai se voit confier le rôle de la Jigoku Shôjo.
De nos jours, nombre de personnes font appel aux services de la Jigoku Shôjo par l'intermédiaire du Jigoku Tsūshin, son site internet accessible qu'à minuit. Aidée de ses trois enquêteurs de l'enfer, Hone-Onna, Wanyuudou et Ichimoku Ren, elle exhausse la vengeance de ceux qui en font la demande en l'échange de la damnation de leur âme... la routine pour la fille aux yeux rouge-sang jusqu'à l'irruption dans son "commerce" d'une petite peste aux yeux bleus et globuleux...